Nació el 11 de noviembre de 1925 en Londres (G.B.).
Estudió en la Universidad de Cambridge y a los 22 se alistó en la Royal Space Force. Empezó a dirigir documentales en Francia y su primera película británica fue High Jinks Society (1949). En los años 50 se trasladó a Hollywood y completó sus estudios cinematográficos.
Sus siguientes largometrajes en su país natal fueron Torment (1950), The Smart Aleck (1951), Tow in the Tiles (1951) y Su excelencia el sablista (1952), Miss Robin Hood (1952) y Tormenta (1956), algunos de ellos producidos y escritos por él mismo. A finales de los 50 y durante los años 60 trabajó a caballo entre Estados Unidos y Gran Bretaña. En 1958 dirigió la coproducción británico-norteamericana Toda la verdad. Sus siguientes films norteamericanos fueron dos La gran aventura de Tarzán (1959) y Tarzán en la India (1962), donde dirigió Gordon Scott y Jock Mahoney, respectivamente.
Por otra parte, sus películas británicas de esta etapa fueron Yo fui el doble de Montgomery (1958), El robo al Banco de Inglaterra (1960), Hasta el último aliento (1960), El mayor mujeriego (1962), Cañones de Batasi (1964) y Las águilas azules(1966).
Ya establecido en Estados Unidos, estuvo al frente de films como Castillo de naipes (1968), El puente de Remagen (1969), El cóndor (1970), ¡Alarma!, vuelo 502 secuestrado (1972) y la tercera entrega de la saga blaxploitation Shaft en África (1973).
En 1974 y 1976 obtuvo sus mayores éxitos comerciales codirigiendo junto a Irwin Allen la superproducción de catástrofes El coloso en llamas, y encargándose del remake contemporáneo de King Kong.
Tras dirigir la adaptación de la novela de Agata Christie Muerte en el Nilo (1979), en los 80 hizo sus últimas películas: El drama Mr. Patman (1980), la adaptación del cómic de aventuras Sheena, la reina de la selva (1984) y King Kong 2 (1986). Su último trabajo como director fue el telefilm Perseguido en Arizona (1988). En lo personal, desde 1956 y hasta su fallecimiento, estuvo casado con la actriz Mary Connell, madre de sus dos hijos.
John Guillermin falleció el 27 de septiembre de 2015 en California (USA), a la edad de 89 años.
